Colecțiile muzeale care formează astăzi patrimoniul cultural al Secției Istorie sunt strâns legate de înfiinţarea Societăţii de Istorie şi Arheologie din Timişoara, în anii ʼ70 ai secolului al XIX-lea. Timp de aproape 135 de ani, patrimoniul istorico-arheologic al instituției a fost unul comun, separarea celor două colecții survenind în anul 2006 în urma reorganizării administrative a Muzeului Banatului. Începând din acel an, Secția Istorie funcționează ca o entitate de sine stătătoare și deține în patrimoniul său peste 100.000 de bunuri culturale cu o mare valoare istorică și memorialistică, atât pentru spațiul bănățean, cât și pentru istoria României.
Astăzi, în patrimoniul Secției Istorie sunt cuprinse valoroase colecții muzeale: documente și carte veche; matrici sigilare; textile istorice; colecția numismatică; colecția de arme; colecția de știință și tehnică; gravuri și hărți; fotografii și clișee pe sticlă; obiecte de breaslă etc.
În structura organizatorică a Secției Istorie se află și Biblioteca muzeului, care la rândul ei deține zeci de mii de cărți și reviste de specialitate, la care se adaugă colecția de carte veche și colecția de presă.
În cadrul Secției activează specialiști în istorie medievală, istorie modernă și contemporană, dar și experți acreditați în numismatică, medalistică și armament. Personalul Secției are în organigramă un post de conducere și alte opt funcții de execuție: un cercetător științific, cinci muzeografi, un muzeograf-bibliotecar și un conservator.